Wyrwana z samotności, Gloom Girl odkrywa komnatę zawierającą DOOMBLADE: czującą broń, uwięzioną i związaną przez eony. "Doom i Gloom" łączą siły i rozpoczynają misję odzyskania mocy ostrza i dokonania zemsty na jego porywaczach.
Dzierżąc DOOMBLADE, Gloom Girl może latać w powietrzu i atakować wrogów. Celuj w potwory, by atakować je bezpośrednio i zabijać je gniewem DOOMBLADE'a
Ostrze łaknie zemsty na Dread Lords, którzy związali je łańcuchami i pozbawili mocy. Ale najpierw musi odzyskać siły. Poszukaj demonicznych kapliczek, w których moce DOOMBLADE zostały ukryte i przechowane przez dawno zmarłych Gloomfolk, czekających na jego powrót. Następnie użyj Doom Drop, Wicked Wind i Nightmare Onion, aby nauczyć wrogów strachu.
Z opuszczonych hal Gloomhaunt, do lasu New Wilderwood pełnego nieufnych współplemieńców, przez Molded Mines z ich hedonistycznymi grzybami i do technologicznego piekła znanego jako Power Sector. Gloom Girl musi przedrzeć się przez te połączone ze sobą światy i zniszczyć znajdujące się w nich potwory, polując na Dread Lords, którzy uwięzili DOOMBLADE.